フットボールフロンティア全国大会を制して、ついに日本一の栄冠をつかんだ雷門中イレブンは、それぞれに喜びをかみしめていた。チームで喜びを分かち合う円堂たち、かつての仲間に優勝の報告に行く土門と一之瀬 、病床の妹を訪れる豪炎寺……。しかし、バスで雷門中へと戻るイレブンの目の前で、突然、校舎が爆破されてしまう。命からがら逃げ出 してきた校長によると、宇宙人が攻めてきたのだという。イナズマイレブンのOBたちが倒され、瓦礫の上には、異様な風貌の少年たちが立っていた。彼らの名はエイリア学園のジェミニストーム、遠い星「エイリア」から地球にやってきた『星の使徒』であり、サッカーで彼らを倒さなければ、人類は地球上で暮らせなくなる、と告げる――。

ジェミニストームの襲撃を受けたのは雷門中だけではなかった。隣の傘美野中イレブンに代わって戦いを挑む雷門イレブンだったが、彼らに必殺技はひとつとして通じず、イナズマブレイクすら簡単に止められてしまう。さらに、体ごとゴールに押し込まれてしまうほどの彼らのシュートの前に、一方的なゲームが展開する。傷付き倒れる雷門中イレブ ンの前で、傘美野中は破壊されてしまう……。苦い敗北 のあくる日。エイリア学園は黒いサッカーボールで全国各地の中学校を破壊していた。サッカーは何かを壊したり、人を傷つけるためにやるものではない。エイリア学園を倒して、本当のサッカーを教えるために、雷門中イレブンは再び立ち上がるのだった。

打倒エイリア学園。全国から仲間たちを集め、最強のイレブンを結成するため、新監督・吉良瞳子を迎えた雷門中イレブンはイナズマキャラバンで出動。まずはエイリア学園の手で財前総理が誘拐された奈良シカ公園へとむかった。独自に調査を進めていた雷門中イレブンだったが、宇宙人と勘違いされ総理のＳＰたちにサッカー勝負を挑まれてしまう。大人のチームを相手に10人でどう戦ったらいいのか。新監督の瞳子は自分たちの思うように戦うよう指示する。まずは先取点とばかりに攻撃する雷門中だったが、堅い守りの前に ゴールは奪えない。両チームとも得点できないまま前半が終了。ここで瞳子は、なんと染岡、風丸、壁山の３人をベンチに下げ、後半を７人で戦えと言う……。

ＳＰフィクサーズとの戦いに勝利した雷門中。その時、ＴＶを通じて世界中に宣戦布告をするジェミニストームの映像が流れされる。ＴＶ局へ駆けつけた雷門中イレブンは怪我で倒れ、入院した仲間の仇討ちとばかりに再戦を要求するが、ジェミニストリームのキャプテン・レーゼは10人しかいないチームとは戦えないという。最後のひとりとしてＳＰフィ クサーズの一員で財前総理の娘 ・塔子が名乗りを上げ、なんとか戦いにこぎつける雷門中。しかし、ジェミニストリームとの圧倒的な力の差は埋まらない。なんとか鬼道が奪ったボールを豪炎寺につなぐも、様子のおかしい豪炎寺は、ファイアトルネード、炎の風見鶏と、ふたつのシュートを立て続けに失敗してしまう。13対0で前半戦は終了し……。

「今の豪炎寺は雷門イレブンに必要ない。」瞳子監督の判断に、チームから離脱する豪炎寺。意気消沈する雷門イレブンに、響木監督からメールが届く。北海道・白恋中のエースストライカー・吹雪士郎を仲間にして、戦力アップを図れという内容に、一路北海道を目指すイナズマキャラバン。そこに、財前総理が見つかったというニュースが入る。 父である総理と再会を果たす塔子。エイリア星人にさらわれていた財前は塔子に彼らは危険だと伝えるが、彼女は雷門イレブンと共に戦うと決意。財前もイレブンをバックアップすると申し入れる。再び北海道への道を進む雷門イレブン。雪の降る山中で停車したバスの中、イレブンは瞳子監督に自然の中での自主トレを命じられる。

ヒグマに襲われたイナズマキャラバンは謎の少年に救われる。危機は去ったものの、豪炎寺を追い出した瞳子監督への不満は募っており、チームの雰囲気は決して良くなかった。
目指す白恋中にたどり着いたイナズマイレブンは、フットボールフロンティア優勝校として熱烈な歓迎を受ける。そして目的のエースストライカー・吹雪士郎が、先ほどヒグマからバスを救った少年だと知る。
瞳子監督の指示で練習試合をすることになる両校。試合が始まると、フォワードのはずの吹雪がなぜかディフェンスに。豪炎寺以外のストライカーを認められない染岡は、激しいドリブルで吹雪に迫る。しかし、吹雪の華麗な技の前にあっさりボールは奪われ、その上、ドラゴンクラッシュまで防がれてしまう・・・・・・。

華麗なディフェンスと激しいオフェンス。吹雪の実力に瞳子監督は雷門イレブンへの参加を要請する。快く受ける吹雪。しかし染岡はどうしても吹雪が認められないままでいた。
その直後、白恋中はエイリア学園にサッカー勝負を挑まれる。試合に向けて練習を始める雷門イレブン。紅白戦でも活躍する吹雪だったが、その独断専行ぶりにチームに戸惑いが走る。染岡はその勝手なプレイに怒りをあらわにするが、風丸は吹雪以上のスピードがなければエイリア学園に勝てないのだから、彼に合わせようと言う。スピードがほしければ風になればいいと、スノーボード特訓を勧める吹雪。スノーボードに乗りながら転がってくる大きな雪玉を避けて滑る特訓に、雷門イレブンは・・・・・・。

スノーボード特訓の成果――風のようなスピードを手にした雷門イレブンの前に、再びエイリア学園が現れる。
絶対に学校を壊させはしないと意気込む吹雪に、瞳子監督はディフェンスに専念し、必殺技の「エターナルブリザード」を封印しろと命令する。戸惑うイレブンだったが、吹雪は納得の表情で受け入れ、円堂も勝つために監督の判断を信じようとイレブンを鼓舞、試合に臨む。
特訓の甲斐あって、エイリア学園のスピードをとらえるイレブン。鬼道は攻撃パターンを察知し味方に指示を出し、染岡のシュートは防がれたものの、吹雪の華麗なディフェンスでエイリア学園の攻撃をことごとく防ぎ続ける。しかし、攻撃パターンを変えたエイリア学園に先制点を奪われてしまう・・・・・・。

今まで戦っていた相手・ジェミニストームは、エイリア学園のセカンドランクチームだった。ファーストランク・イプシロンは次の襲撃校として、京都の漫遊寺中を指定する。瞳子監督によるとフットボールフロンティアに出場していれば間違いなく優勝候補になるという隠れた強豪校だという。イプシロンを倒せばエイリア学園の狙いがわかるかもしれない。
雷門中はイナズマキャラバンで漫遊寺中を目指す。しかし校内は襲撃予告を受けたとは思えないのんびりした雰囲気。しかも、漫遊寺中は心と体を鍛えるためにサッカーをしているため、イプシロンと戦うつもりはない、と言う・・・・・・。

漫遊寺中に代わり、イプシロンと戦うことになった雷門中。瞳子監督は、漫遊寺中の補欠・木暮をディフェンダーの抜擢を了承する。３分で彼らを倒すと言うイプシロンに、不安を隠せない木暮。ジェミニストームとの戦いで経験を積んだ雷門中だったが、瞳子が漫遊寺中との戦いで分析したとおり、相手の攻撃を封じこめるイプシロンの戦い方に、なかなか思うように動けない。
「エターナルブリザード」をがっちりと止めたデザームに対して、イプシロンのシュートに「マジン･ザ･ハンド」を出す余裕を与えてもらえない円堂。次々と倒されているイレブンの中、木暮は立ちつくすことしかできず・・・・・・。

イプシロンとの再戦のため、雷門中へと戻るイナズマキャラバンには、なんと木暮が同乗していた。春奈に怒られながらも、まったく止まる様子のない木暮のイタズラに、イレブンたちは辟易。
そんな折、影山が愛媛に「真･帝国学園」を設立したという情報が入る。急ぎ愛媛へと向かう雷門中イレブンの前に、真･帝国学園のキャプテン、不動が姿を現す。彼は鬼道に、元帝国学園イレブンたちもチームに参加していると教え、挑発する。影山の汚いやり方を知っている仲間たちが、彼に従っているとは信じられない鬼道。海辺へと連れてこられた雷門イレブンの前に、真･帝国学園がその姿を現す。

元帝国学園の佐久間が放った必殺技「皇帝ペンギン１号」。そのシュートを受けた円堂の体には激痛が走り、ゴールを許してしまう。鬼道によると、「皇帝ペンギン１号」は影山の考えた必殺技で、体への負担があまりにも大きいために封印されていたというのだ。その上、鬼道が放った「皇帝ペンギン２号」は、同じく封印された必殺技―
―源田の「ビーストファング」によって防がれてしまう。ふたりの体を気遣う雷門中イレブンは、攻撃もままならない。試合の中止を考えるイレブンに、吉良監督はこのまま続行するように命じる。鬼道もまた、佐久間と源田の目を覚まさせるにはサッカーで勝つしかないと、決意を固め・・・・・・。

真･帝国学園との戦いを終えた雷門中イレブンは、稲妻町に戻ってくる。河川敷グラウンドで御影専農の杉森を相手にすごいシュートを放つ選手を見た円堂たち。彼は雷門中に来た転校生、闇野カゲト。さらにエイリア学園と戦うためのバックアップチームが組織されていると聞かされ勇気百倍。早速、それぞれの練習を始める。
木暮は春奈とともにイナビカリ修練場でイプシロンとの戦いで垣間見せたディフェンス技の特訓を始める。染岡と吹雪はふたりの必殺技を合体させた「ワイバーンブリザード」をレベルアップさせるために、練習をしていた。しかし、真･帝国学園戦で痛めた染岡の脚は、未だ回復しておらず・・・・・・。

エイリア学園の本拠地があるとの情報をもとに、大阪に向かった雷門イレブン。彼らがたどり着いたのは、巨大な遊園地――ナニワランドだった。家族連れや恋人たちが遊ぶ中、本拠地の手がかりを探すイレブンたち。
謎の女の子・リカに声をかけられ、お好み焼き屋に連れて行かれた一之瀬は、「彼氏」と紹介された上に親子げんかに巻き込まれてしまう。その上、見当たらない一之瀬を探しにお好み焼き屋にたどり着いたイレブンたちに、リカは一之瀬は自分と結婚するので、エイリア学園とは彼抜きで戦えと言い出す。
そこにリカの仲間・大阪ギャルズの面々が現れ、サッカーで一之瀬を取り合うことに・・・・・・。

大阪ギャルズとの戦いに勝利した雷門イレブンは、彼女たちが特訓したというナニワランド内の練習場に案内される。
彼女たちが偶然見つけて使っていたそこには、イナビカリ修練場をもしのぐトレーニング装置が多数設置されていた。ここでの特訓こそ、彼女たちの強さの秘密だったのだ。イプシロンとの戦いを３日後に控えた雷門イレブンは、ここで特訓をすることに。
厳しいトレーニングを着々とクリアしていくイレブンたち。大阪ギャルズの差し入れにしばしの休息をとるイレブンだったが、イプシロンのキャプテン・デザームに必殺技を止められた吹雪だけは、そのくやしさから練習を続けていた。

大阪ギャルズのリカをメンバーに加えて、イプシロンとの再戦に臨んだ雷門イレブン。地下練習場での特訓をクリアして格段に実力をアップした彼らは、イプシロンと互角に戦いを繰り広げていた。再戦までに10日の猶予を与えたのは、ギリギリの戦いを望むデザームのたくらみだったのだ。
前半を終え、スコアは依然０対０。戦いの中、円堂はさらなる手ごたえをつかみかけていた。一方、デザームにことごとくシュートを防がれた吹雪は、いまだに点を取れない自分に歯がゆさを感じていた。そして、自分の過去を思い出し、完璧であらねばとの思いを新たに、後半の戦いへと身を投じる。

雷門イレブンの熱い戦いは、デザームだけでなく、イプシロンたちの魂に燃えるような想いを呼び起こしていた。しかしイプシロンは、１対１のまま、戦いを中断して去っていく。
試合終了後、イレブンの元に円堂の祖父、大介の残した別のノートが福岡の陽花戸中学で発見されたとの連絡が入る。福岡へ向かう雷門イレブンを向かえた陽花戸中の校長は、大介の中学時代の同級生だった。大介との思い出を語る校長は、彼すら完成できなかった究極技の記された裏ノートを円堂に託す。祖父の完成できなかった究極奥儀を完成させようと決意する円堂。そして彼らは陽花戸中イレブンと対面する。

円堂に憧れ、自らの力でゴッドハンドを身につけた陽花戸中のキーパー、立向居。練習試合でも雷門イレブンのシュートを次々と防ぎ、その実力を見せる。
一方の円堂は、究極奥儀・正義の鉄拳を完成させようと実戦の中で技を試す。技は成功しないものの、ディフェンス陣のフォローもあってゴールを死守。陽花戸中も負けじと雷門のフォーメーションを分析し、守りを固める。雷門中優勢ながらも、前半は０対０で終了。互いが互いに刺激しあい、雷門イレブンと陽花戸イレブンは後半戦へ。しかし、イレブンの期待を一身に背負った吹雪は、なぜかシュートが放てないでいた。

円堂とサッカーの試合をしたいというヒロト。しかし、約束の時間に現れたのは、エイリア学園の第３チーム、ザ・ジェネシス だった。衝撃の事実の中、試合が開始される。
ザ・ジェネシスの驚異的なスピードの前に思うようなプレイができない雷門中イレブン。さらにザ・ジェネシスのシュートは、いとも簡単に円堂の「マジン・ザ・ハンド」を破り、ゴールに突き刺さる。一方的な展開に、点差は広がっていくばかり。そんな戦いの中、吹雪はアツヤ の影を振り切ろうと必死になっていた。しかし、フォワードとして放ったエターナルブリザードは不発に終わり・・・・・・。

グランのシュートを受けて倒れた吹雪。そして瞳子監督の口から、吹雪の秘密があかされる。そして風丸は、ザ・ジェネシスに大敗を喫し、もう戦えないと、イナズマキャラバンを降りてしまう。戦力にならない者はいらない、練習を始めろと命じる瞳子監督。「サッカーを守るため」という鬼道の言葉に、練習を続けようとする雷門中イレブン。
しかし円堂は、サッカーと正面から向かい合えない自分は練習できないと思い悩む。ヒロトだけでなく、吹雪のことも、風丸のことも、気付けなかった自分を責めていた。なんとか円堂を立ち直らせようとする雷門中イレブンも、練習に身が入らず・・・・・・。

諦めずに「マジン・ザ・ハンド」を完成させた立向居の姿に、本来の自分を取り戻した円堂。再び心をひとつにした雷門中イレブンは、「炎のストライカー」と呼ばれる選手に会うため、沖縄を目指す。
そのストライカーは、きっと豪炎寺に違いないと喜ぶ円堂たち。途中、阿夏遠島に立ち寄った雷門中イレブンは、溺れかけたメガネを救ったサーファーの少年、綱海条介に出会う。塔子とリカが放った「バタフライドリーム」を、サーフィンをしながらを蹴り返す身体能力の高さを見せる綱海。驚く円堂たちは、早速、サッカーをやってみないかと誘うが、興味なさげな綱海に、鬼道が一計を案じ・・・・・・。

綱海との練習を経て、ついに沖縄に上陸した雷門中イレブン。今度こそ豪炎寺と再会できるのではと期待に胸を躍らせながら、手分けをして聞き込みを開始する。
高台の公園でサッカーの練習をする少年たちを誤って泣かせてしまった円堂たちの前に、かっぽう着姿の大男が現れる。中学でサッカー部に所属している彼、土方雷電は、雷門中イレブンのことを知っており、円堂たちとも意気投合。一方、土門と吹雪の前に、自分が炎のストライカーだという少年、南雲が現れる。実力をテストしてくれという南雲は、雷門中イレブンを相手に１点取れたら自分の勝ちだと言い放ち・・・・・・。

特訓中の雷門中イレブンのもとに、綱海が練習試合をしようとやってきた。何でも地元の大海原（おうみはら）中サッカー部に入部したのだという。ジェネシス以外にもさらにチームがあるかもしれないエイリア学園との戦いを前に、地元チームとの練習試合などできないと反対する瞳子監督。しかし、大海原（おうみはら）中はフットボールフロンティアに出場できるほどの実力があるという。
早速練習試合のため、大海原（おうみはら）中へと向かう雷門中イレブン。そこはリゾート地顔負けの美しい場所だった。監督をはじめ、選手全員がノリノリの大海原（おうみはら）中。 試合中もそのノリは変わらず、スゴイけれども意味のないプレイにあきれる雷門中イレブンだったが、なぜかペースが握れずにいた・・・・・・。

大海原中の司令塔の、恐るべきリズム感で攻撃パターンを読まれていた雷門中イレブン。久しぶりのポジションでチームの「穴」となっていた立向居を狙われ、ピンチの連続。シュートはすべて円堂が防ぐものの、攻撃の糸口がつかめない。鬼道は一計を案じ、フォーメーション変更で攻撃のリズムを変えていく。
一方、相手のドリブルを全くカットできずに悩んでいた綱海だったが、やがて、サッカーのチームプレイの楽しさに目覚めていく。一進一退の攻防を続ける両チーム。そんな中、ディフェンスゾーンから綱海の放った「ツナミブースト」が雷門ゴールを狙い・・・・・・。

綱海とのサーフィン特訓で、ついに究極奥義「正義の鉄拳」を習得した円堂。そこへデザームたちイプシロンが現れる。実力が拮抗する者同士のギリギリの戦いを、もう一度楽しみたい、その中で今度こそ雷門中イレブンを倒すという。イプシロンを倒せないならジェネシスは倒せない。瞳子監督は試合を決意。綱海もチームに加わってゲームが開始される。
実力をアップさせた両チームの攻防の中、イプシロンの連携シュート「ガイアブレイク」を、円堂は「正義の鉄拳」でがっちり止める。しかし、攻撃の要となる吹雪のシュートは、デザームの前にまったく歯が立たない。渾身の「エターナルブリザード」すら片手で止められてしまい、吹雪は・・・・・・。

デザームの必殺技「グングニル」に「正義の鉄拳」が弾き飛ばされ、ゴールを許してしまった円堂。じいちゃんの究極奥義を破られ気落ちする円堂に、立向居は「正義の鉄拳」に「マジン・ザ・ハンド」ほどの凄さを感じなかったと、自分の胸の内にあった不安を告げる。
後半開始。なんとか守り切り、隙を見て攻撃を仕掛けようという雷門中イレブンに、デザームは「お前たちに興味はなくなった」と告げる。本来のポジションはフォワードというデザームの攻撃の前に、雷門中イレブンは次々と抜かれ、円堂の「正義の鉄拳」が砕かれる。綱海の体を張ったディフェンスで2点目を失わずに済んだものの、雷門中イレブンは満身創痍で・・・・・・。

究極奥義に完成なし。祖父の裏ノートの言葉に込められた意味に気付いた円堂。新必殺技を身につけて復帰した豪炎寺に湧く雷門中イレブン。豪炎寺はこれまで、エイリア学園に賛同する者たちに妹を盾に脅迫されていたが、 鬼瓦と土方の協力で犯人をあぶり出し、なんとか復帰にこぎつけたのだという。
それぞれに再会を喜ぶ雷門中イレブンたち。吹雪や立向居も、初めて会う豪炎寺と心を通わせる。そしてイナズマキャラバンは稲妻町へと戻った。久しぶりの我が家に、１日の休養が許可されたその時、目の前に黒いサッカーボールが突き刺さる。それは、エイリア学園マスターランクチーム・ダイヤモンドダストからの挑戦状だった・・・・・・。

ダイヤモンドダストとの試合中、突然現れた世宇子中のアフロディ。雷門中イレブンと共に、エイリア学園と戦いたいという彼の言葉に、チーム入りを認める円堂。怪我をしたリカの替わりにフォワードに入ったアフロディだったが、元世宇子中の彼を信じられない雷門中イレブンたちは、いつものプレイができない。
その時、綱海からのパスが通り、アフロディの「ゴッドノウズ」がダイヤモンドダストのゴールに突き刺さる。円堂たちの強さが自分を悪夢から目覚めさせてくれたと言うアフロディ。ハッとする雷門中イレブン。同じユニフォームを着れば気持ちはひとつ。しかし、ガゼルの必殺技「ノーザンインパクト」が「正義の鉄拳」を打ち破り、雷門ゴールに突き刺さる・・・・・・。

勝つために、円堂にはゴールキーパーをやめてもらう。瞳子監督の言葉に、衝撃を受ける雷門中イレブン。ダイヤモンドダストとの戦いのように、円堂が加わる必殺シュートには、ゴールがあいてピンチを招くという弱点があるためだ。そして、円堂は攻守に参加するリベロに、立向居をゴールキーパーにするという、大胆な案が鬼道から提案される。
しかし、新体制で盛り上がる雷門中イレブンをよそに、落ち込んだままの吹雪。病院を訪ねた彼は、再び「ワイバーンブリザード」を打とうと療養中の染岡に励まされる。そして新たな特訓が始まる。リベロとしての必殺技の習得に余念のない円堂、そして立向居には究極奥義「ムゲン・ザ・ハンド」の習得が託された・・・・・・。

必殺技「メガトンヘッド」を習得した円堂。徐々に「ムゲン・ザ・ハンド」を習得しつつある立向居。それぞれにパワーアップしていく雷門中イレブンたちに、鬼道はさらに強くなるための鍵は帝国学園にあると告げる。
懐かしい帝国学園のフィールドに立った鬼道は、円堂、土門とともに「デスゾーン」の特訓を始めた。３人の息がぴったり合わなくては、「デスゾーン」は放てない。一方、立向居は目を閉じたままシュートを受けることに成功するが、いまだに「ムゲン・ザ・ハンド」完成にはいたっていなかった。そこで、実戦の中で技を磨こうと帝国学園との練習試合に臨む雷門中イレブン。完璧なタイミングで「デスゾーン」を繰り出す３人。しかし、シュートは威力が出ず……。

グランたちガイアがジェネシスに選ばれたことで危機感を募らせたバーンとガゼルは、プロミネンス、ダイヤモンドダストの混成チーム「ザ・カオス」を結成。
新必殺技「デスゾーン２」を完成させた円堂たちの前に、姿を現し、対戦を要求する。試合は２日後、帝国スタジアム。困惑を隠せないまま、雷門中イレブンは、それぞれが試合に向けて特訓を続ける。「デスゾーン２」をさらに磨き上げる、鬼道、円堂、土門。「ムゲン・ザ・ハンド」習得の糸口をつかむべく、綱海のシュートを受け続ける立向居。パス回しでコンビネーションを豪炎寺やアフロディたち。しかし、その中に吹雪の姿はなく、彼はいまだ悩みの真っただ中にいた。そして、カオスとの試合が始まり……。

カオスの攻撃の前に、なすすべのない雷門中イレブン。円堂の活躍でなんとかディフェンスを立て直したものの、アフロディの「ヘブンズタイム」すら破られ、攻撃の糸口がつかめない。前半残りわずか、スコアは10対0と、ザ・カオスが完全に試合を支配していた。しかし、隙を探していた鬼道は、プロミネンスとダイヤモンドダストの間の、微妙なリズムのズレを見出す。一瞬の隙を突いてボールを奪った鬼道は、円堂、土門と共に「デスゾーン２」でついに得点をもぎ取る。それに励まされたように、バーンの「アトミックフレア」を「ムゲン・ザ・ハンド」で止める立向居。後半開始、ザ・カオスの穴を見出した雷門中イレブンにより、怒濤の追撃が始まるが……。

ジェネシスのグランが瞳子監督を「姉さん」と呼ぶ現場を見てしまった夏未たち。不安を隠せない雷門中イレブンに、隠し事があることを認め、エイリア学園はただの宇宙人ではないという瞳子監督。そして、すべてを話す代わりに、一緒に富士山麓に行ってほしいと告げる。
ともに行こうという円堂、瞳子監督の不審な行動を信用できない一之瀬たち、考える時間が必要だという鬼道……。チームに微妙な空気が流れる中、吹雪は監督についていく、自分は立ち止まりたくないと言う。一方、ザ・カオス戦で「ムゲン・ザ・ハンド」の手ごたえをつかんでいた立向居は、綱海との特訓を繰り返していた。そして夏未は、財前総理が連れて行かれた先が、富士山麓だと聞かされる……。

富士山麓にたどりついた雷門中イレブンの目の前に、巨大な基地が現れる。そしてそこで待っていたのは意外な人物――響木監督だった。彼は、エイリア学園の黒幕の正体は瞳子監督だと告げる。驚く雷門中イレブン。全ての答えはこの中にあると、瞳子監督は彼ら基地の中へといざなう。
そして、ここは吉良財閥の総帥で自分の父親、吉良星二郎の作った兵器研究施設であり、世界支配をもくろんでいるのだと語る。襲いかかってくる警備ロボを倒して進んだ先で、雷門中イレブンはさらに驚くべき事実を知らされる。なんと、エイリア学園の選手たちは宇宙人ではなく、エイリア石によって身体能力を強化されたハイソルジャーだったのだ……。

ついに明らかにされたエイリア学園の正体。試合開始早々、グランの放った必殺技「流星ブレード」が、立向居の「ムゲン・ザ・ハンド」を打ち砕く。
先取点を奪われ、動揺する雷門中イレブン。そんな彼らに、瞳子監督の勝てると信じているという言葉が響く。戦う力を取り戻す円堂たちだったが、意表をついた攻撃もジェネシスのキーパー・ネロにあっさりと止められてしまう。必死のディフェンスでかろうじて追加得点を防いではいるものの、立向居の「ムゲン・ザ・ハンド」ではグランの必殺技を止められない。
そんな試合に苦悩する吹雪。 自分はこのままベンチにいていいわけがない。仲間の想いに応えるべく、吹雪はついに試合に出る決意をする……。

ついに覚醒した吹雪に、「ムゲン・ザ・ハンド」を進化させた立向居。しかし、それすら上回るジェネシスのパワーに、再び逆転を許してしまう。
雷門中イレブンもジェネシスと同じで、弱いものを切り捨ててきたからこそ、今の強さを手に入れたのだという吉良。かつての仲間たちが弱くなんかないことを証明すると、激情のままにプレイする円堂を、瞳子監督はひとりの力には限界があると諭す。そして、力を合わせれば、どんなことだってできると教えてくれたのは、みんななのだと。
再びひとつになる雷門中イレブン。仲間を想う力でパワーアップし、ついに同点に追いつき、立向居の「ムゲン・ザ・ハンド」も更なる進化を遂げる。その時、吉良はグランにリミッターを解除するように告げ……。

仲間の想いを力に変えてジェネシスを破った雷門中イレブン。自分が間違っていたという吉良星二郎を、逆上したウルビタのシュートが襲う。身を呈して彼を守ったグランは、吉良が自分の大事な「お父さん」だと言う。
吉良の口から語られる、実の息子・ヒロトの死とジェネシスの子供たちの関係。そして、富士山に落下した隕石から発見されたエイリア石を分析するうちに、石の力に魅入られた吉良は、ヒロトの復讐のためにその力を使おうと考えたのだ。
その告白に言葉をなくす一同。その時、基地全体が大きく揺れ、研究所が崩れ始める。脱出を急ぐ雷門中イレブンたちは、ジェネシスの選手たちとともにイナズマキャラバンに乗り込むが、吉良星二郎はグラウンドに立ち尽くしたまま動こうとせず……。

ジェネシスとの戦いを終え、雷門中へと戻った円堂たちの前に、吉良星二郎とともに富士山の研究所にいた研崎が姿を現す。最後の戦いが残っているという彼の後ろには、フードをかぶった11人――風丸や染岡、かつての仲間たちの姿があった。その名はダークエンペラーズ。エイリア石を自分のものにするべく研究所を破壊した研崎が作りあげた、究極のハイソルジャーたちだという。
胸にエイリア石のペンダントを下げた風丸たちは、石の与えてくれる力に酔いしれていた。そんな彼らとは試合なんてできないという雷門中イレブンだったが、彼らを元に戻すためには、サッカーで語り合い、想いを伝えるしかないと決意する。そして試合開始。信じられない力を発揮する風丸たちに、雷門中イレブンは……。

ダークエンペラーズの攻撃の前に、２対０と劣勢の雷門中イレブン。さらに染岡のシュートで立向居は腕を痛めていた。ダークエンペラーズのパワーとスピードの前に手も足も出ないまま、前半が終了。
雷門中イレブンの動きを熟知した風丸たちに対抗するには、それを逆手に取るしかない。響木の言葉に、網海を切り札にした「波のリズム」で攻撃することを思いつく鬼道。後半、雷門中イレブンの執拗なマークにいら立ち始めるダークエンペラーズ。そのスキを突いた網海のツナミブーストが、反撃の糸口となり１点返し、さらに同点に追いついた雷門中イレブンだったが、研崎の言葉に再び力を取り戻した風丸、染岡、マックスのダークフェニックスが、雷門中ゴールに突き刺さる……。

エイリア学園との激しい戦いを終え、そしてもとの仲間であるダークエンペラーズに想いを伝えた円堂たち雷門イレブン。再び、自分たちの好きなサッカーを楽しめるようになり、それぞれが自分のチームへと戻るときを迎えた。いつものように鉄塔広場で特訓をしていた円堂のもとに、吹雪が訪れる。円堂は明日、北海道に戻るという吹雪と、これまでの戦いを振り返る。
エイリア学園・ジェミニストームとの戦いに、傷つき倒れていく仲間たち。打倒エイリア学園のため、新監督に瞳子を迎えて旅立ったイナズマキャラバン。エースストライカー・豪炎寺との別れと、新たな仲間との出会い。吹雪を迎えた雷門イレブンは、３度目の挑戦でついにジェミニストームを破るが、彼らの前に新たなチームが現れ……。

別れの時を前に、鉄塔広場でエイリア学園との戦いに想いを馳せる円堂と吹雪。ふたりのもとに現れた豪炎寺は、雷門イレブンと、ともに戦いたくても戦えなかった辛さを語る。
妹を人質に取られ、エイリア学園への引き抜きを迫られながら戦ったジェミニストーム戦。豪炎寺を外すという瞳子監督の判断に納得できない雷門イレブンは、豪炎寺が帰ってきたとき、胸を張って迎えられるくらい強くなっていようと決意する。同じく豪炎寺も、再会の時にはより強い自分でいたいと強く願っていた。そんな想いを抱き、吹雪たち新た仲間とともに戦いを続ける雷門イレブン。そしてついに豪炎寺がチームに復帰、さらなる進化を遂げた雷門イレブンは、エイリア学園との最後の戦いへと突き進んでいく……。

エイリア学園事件から３か月。それぞれの学校へと戻った雷門中イレブンたちは、サッカーを楽しむ毎日を送っていた。
ある日、響木監督から呼び出された円堂は、雷門中体育館に集められた面々――ともにエイリア学園と戦った吹雪や立向居、網海たちの姿にびっくり。さらにジェネシスのヒロトやジェミニストームのレーゼこと、緑川、因縁のある不動や初めて見る飛鷹といった顔触れも姿を現す。響木監督によると、世界中から少年サッカーチームを集めて開催されるフットボールフロンティア・インターナショナルが開催されるというのだ。
円堂たちは２チームに分かれて日本チーム選抜のための対抗戦を行うことに。一方、海外留学を決めた夏未は、父・総一郎から、とある調査を頼まれていた……。

試合前日。新しいユニフォームを手にして、決意を新たにする円堂たち。円堂、鬼道をそれぞれのキャプテンとした２チームに分かれ、ついに日本代表を決める選考試合が開始される。
豪炎寺のファイアトルネード改を円堂の真ゴッドハンドが、染岡のワイバーンクラッシュＶ２を立向居のムゲンザハンドG4が受け止める。真剣に、激しくぶつかり合う選手たち。一進一退の攻防が続く中、勝負よりも自分のアピールを第一にする不動、意外な活躍を見せる目金、力を出し切れない飛鷹や虎丸と、それぞれが自分の実力をぶつけた試合を展開する。そんな両チームの試合を応援する各中学のメンバーに交じって、厳しい目で見つめる男の姿があった……。

ついに16人の日本代表チームが決定。しかしその監督は響木ではなく、選考試合を見つめていた謎の男――久遠だった。彼の娘の冬花がマネージャーとして加わり、世界一を目指す強化合宿が始まった。
久遠はまず、今の実力では世界に通用しないこと、自分のやり方に口答えは許さないこと、過去の実績に関係なく試合に出たければ実力でレギュラーの座を勝ち取れと告げる。
厳しい練習が始まるが、怪しい雰囲気を漂わせる不動、皆と馴染まない飛鷹、自分でシュートをしない虎丸と、問題は山積み。さらにこれまでの戦い方を否定するように、久遠監督から厳しい指示が飛ぶ。しかも、不動の危険なプレーを認める発言に、緑川は焦りを隠せず……。

アジア予選。イナズマジャパン１回戦の相手は、強豪・オーストラリア代表のビッグウェイブスに決定する。優勝候補との戦いに意気上がるイナズマジャパンの面々だったが、久遠監督はなんと、試合までの２日間は練習禁止、合宿所から出るなと命じる。
驚く一同。我慢できずに与えられた個室から抜け出すが、久遠監督は練習を認めない。彼の態度とチームを潰したという過去に不安を抱く鬼道たちに、２日くらい練習できないからと不安になるようなら代表を辞めろという不動。そこに届いた、海で鍛えぬかれたビッグウェイブスは攻撃を完全に封じるフォーメーションをもっているという情報に、みんな居ても立ってもいられない。そんな折、飛鷹を訪ねて不良グループが現れ……。

ついに始まったアジア予選。ビッグウェイブスのボックスロック・ディフェンスに攻撃を阻まれたイナズマジャパンは、先制を許してしまう。世界レベルのプレイを目の前にして興奮する円堂。その姿に壁山たちも励まされるが、鬼道だけは久遠監督の指示による連係プレーの練習不足を感じていた。
豪炎寺、吹雪、ヒロトの攻撃も、ボックスロック・ディフェンスに阻まれ、イナズマジャパンは防戦一方。呆然とする面々に、久遠監督は「箱の鍵は自分たちの中にある」という言葉をかける。その意味を考える鬼道は、囲まれながらも攻略法をひらめき、ついにボックスロック・ディフェンスを破る。しかし豪炎寺、吹雪のシュートは防がれ、鬼道は激しいチャージに負傷してしまう……。

狭い部屋での練習、虎丸の起用、網海へのアドバイスと、次々と効果を現した久遠監督の采配でビッグウェイブスに勝利したとの戦いを終えたイナズマジャパン。久遠監督の過去も明らかにされ、監督へのチームの信頼は固いものとなった。
そして予選第２戦の相手は、カタール代表のデザートライオンに決定。砂漠での練習を積んだ彼らと戦うため、基礎体力と身体能力の強化が必要という久遠監督の言葉に、走り込み特訓を開始する。しかし練習に参加しない虎丸に、なにか事情があるのかもしれないとあとをつける円堂たち。その途中、冬花が飛鷹の昔の仲間に絡まれてしまう。飛鷹の活躍でなんとか切り抜け、虎丸の後を追ったた円堂たちの目の前には、食堂で働く彼の姿があった……。

照りつける太陽と運動量、そしてデザートライオンの当たりの強さに、疲労を隠せないイナズマジャパンの面々。後半に入り、緑川、綱海、ヒロトと、次々と体力の限界に交代していく。ついに吹雪までが倒れ、久遠監督は虎丸との交代を告げる。デザートライオンのディフェンス陣を次々とかわし、攻撃のチャンスを広げる虎丸。
しかし、何度もチャンスが訪れたにもかかわらず、彼自身はゴールを狙おうとしない。なぜシュートを打たないのかと問い詰める豪炎寺に、虎丸は「自分がゴールを決めてはダメなのだ」と言う。虎丸には、自分を抑えてプレイせざるをえない、過去があったのだ……。

デザートライオン戦を通じて全力で戦うことに目覚めた虎丸。新たな力を得て、ますます盛り上がるイナズマジャパンだったが、不安要素も残っていた。
いまだチームになじまず、練習もひとりでやってばかりいる飛鷹。不動は彼がいると自分たちはいつか負ける、足手まといになるだけだ、と厳しい言葉を投げつける。悔しい気持ちを響木との秘密練習にぶつける飛鷹。なぜケンカばかりしていた自分に、親身になってサッカーを教えてくれるのか。飛鷹の質問に、響木は彼が自分と似ているからかもしれないと答える。
翌日、円堂は飛鷹を練習に誘うが、やはりうまくいかず、ひとり走り込みに行ってしまう。どうしたら飛鷹と近づけるのかと悩む円堂は……。

オーストラリア、カタールとの戦いで世界のレベルの高さを実感したイナズマジャパン。それぞれがさらなる必殺技を身につけるべく、自主練習を開始する。土方との連携技を練習する吹雪、同じく壁山との連携技を練習する綱海、「風」に磨きをかける風丸……。
しかし、周りが力をつけていく中、緑川は焦りを隠せないでいた。彼を気遣い、共に練習するヒロト。エイリア学園がなくなったあと、自分自身のサッカーを見つけた緑川ならやれるはず。その言葉に再びやる気を取り戻す緑川。
予選決勝を前に、それぞれがつけた力を確認すべく実戦形式の練習試合が行われようとしたところに、あるチームが現れる。その監督は、なんとあの吉良瞳子だった……。

瞳子監督率いるネオジャパンに、日本代表の座をかけた戦いを挑まれたイナズマジャパン。世界と戦うチャンスを与えられなかった悔しさが、ネオジャパンの選手たちに新たな力を与えていた。互いの必殺技を習得し、さらに磨き上げてきた彼らに、先取点を許してしまうイナズマジャパン。追加点を許すまいとする円堂の気持ちが「正義の鉄拳」をパワーアップさせ、シュートをはじき返すも、ネオジャパンの鉄壁のディフェンスの前になかなか攻撃の糸口が見つからない。前半終了間際、メンバーチェンジで風丸と虎丸がフィールドに。風丸は特訓していた新必殺技「風神の舞」でネオジャパンのディフェンスをかわし、豪炎寺のシュートで同点に追いつくが……。

ネオジャパンとの激しい戦いの中でさらなる進化を遂げたイナズマジャパン。しかし、久遠監督は今のままでは決して世界にいけないと言い放つ。その言葉に悩む円堂。彼の様子に気づき、心配する冬花を見て、リカたちは恋の予感だと大騒ぎ。円堂の悩みが新たな必殺技だとわかりつつも、冬花をたきつけて必殺技考案のための遊園地デートを決行させる。マネージャーとして役に立たねばと奮起する冬花。なにかがおかしいと首をひねる円堂だが、冬花はリカの作戦に従って次々とデートコースを渡り歩く。どうも様子がおかしい円堂と、つけてきたリカたちを見つけた冬花はだまされたことに気づく。そんな彼女を、円堂は鉄塔広場へと連れて行く……。

普通の生活を取り戻すことができた夕香。家政婦のフクに見守られ、学校での楽しい日々を送る彼女は、たまに合宿所から自宅に戻ってくる豪炎寺との会話を楽しみにしていた。彼もまた、夕香の元気な姿に顔をほころばせていたが、一方で、父親とは微妙なすれ違いを繰り返していた。予選決勝に向けて気合の入るイナズマジャパンの中でも、豪炎寺らしくない振る舞いが目立つ。そんな彼に、虎丸はわずかな隙を突いてくる世界の強豪相手に、常に100パーセントの力を出せる連携技を提案する。その提案を受ける豪炎寺。しかし、自宅に戻った彼を待っていたのは「サッカーをいつ辞めるのか」という、父親の厳しい一言だった。自分を継いで医師になれという父親の言葉に、豪炎寺は……。

上達してきた飛鷹、連携必殺技を練習する吹雪と土方、虎丸と豪炎寺。徐々に調子を上げてきたイナズマジャパン。練習を終えた円堂の元に手紙が届く。なんとそこには、大介のノートと同じ筆跡で、「頂上で待つ」との文字が。謎の手紙の内容に、本戦に出ればわかることと言いつつも、円堂は気になって仕方がない。一方、サッカーを辞めろという父親の言葉に、いつもと様子の違う豪炎寺。アジア予選決勝を最後にサッカーを辞めると聞かされた円堂は、久遠監督に豪炎寺の父親と直談判してくれるよう申し出るが、それも難しい様子。いらだつ豪炎寺の姿を見ても、どうすることもできない自分に悔しさでいっぱいになってしまう。そんな中、決勝戦の相手が決まる･･････。

決勝戦へ向かうイナズマジャパンのバスの前に立ちふさがる唐須たち。だが、鈴目たちの助けで、イナズマジャパンは間一髪試合会場へと到着する。
待ち構えている韓国のファイアードラゴン。そこには、アフロディ、バーン、ガゼル、そして龍を操る者と呼ばれる韓国の司令塔、チェ・チャンスウの姿が。強敵を前に、イレブンの士気は上がる。最後の戦いに向けて静かに闘志をみなぎらせる豪炎寺、彼とともに世界で戦いたいと願う円堂。かつての仲間との戦い、そして背負った仲間の想いに負けられないヒロトと緑川。しかし、必ず勝つという円堂の言葉に、久遠監督は今のままではイナズマジャパンは勝てない、それがわからないならキャプテン失格だと言い放ち……。

吹雪、土方の「サンダービースト」でファイアードラゴンから先取点を奪ったイナズマジャパン。
しかし、チャンスウの完全なる戦術「パーフェクトゾーンプレス」が発動、フォワード陣を分断してしまう。次第に狭まる包囲網にボールを奪われ、素早いパス回しに幻惑された吹雪と綱海が接触、二人は怪我を負って交代することに。
相手の精神を恐怖で支配する「パーフェクトゾーンプレス」。かろうじて緑川がボールを奪ったものの、次は土方、飛鷹が標的になってしまう。ボールを奪われ、流れるようなフォーメーションチェンジから、韓国の攻撃が続く。壁山の護りはチェンスウに破られ、バーンのアトミックフレアがイナズマジャパンのゴールを襲う……。

ファイアードラゴン戦も後半に突入。久遠監督は、メンバーチェンジでチームに馴染めていない不動を投入、ひとり足りない10人のメンバーでゲームを続行する。敵を欺き、味方すら利用する彼のサッカーは、ファイアードラゴンを翻弄し、同時にイナズマジャパンを困惑させる。これまで試合に出ていなかった不動のプレイは、戦局に影響を与えつつあったが、その強引さはチームに不和を招く。かみ合わないプレイに怒りを覚える鬼道。だが、響木の口から不動の衝撃の過去が語られる。不動は、理不尽な経験から他人が信じられず、力を手に入れて強くなることこそ自分を守る手段だと信じていたのだ。そして久遠監督は、悩む円堂に「チームを見ろ」という言葉をかける。

不動を認めることで、結束を固めたイナズマジャパン。同点に追いつき、反撃に転じようとしたのも束の間、アフロディ、バーン、ガゼルの連携必殺技「カオスブレイク」にゴールを奪われてしまう。さらに失敗を恐れて動きが固くなってしまった飛鷹のプレイで窮地に陥る。失敗を恐れず思い切ってプレイしろという円堂の言葉に、飛鷹がこれまでの努力と必死のプレイで覚醒させた必殺技「真空魔」でカオスブレイクを防ぐ。
そのまま攻勢に転じたイナズマジャパンは、ヒロトの「流星ブレードＶ２」で同点に追いつく。勢いづくイレブンだったが、豪炎寺はスタンドに見かけた父親の姿が気になって集中できない。虎丸はタイガーストームを成功させずに試合は終われないと励ますが……。

強敵、ファイアードラゴンを下し、世界への切符を手に入れたイナズマジャパン。仲間たちに見送られ、イナズマジェットで開催地のライオコット島を目指す。世界大会のために島を丸ごと会場にした、別名「サッカーアイランド」と呼ばれるこの島は、出場チームが真の実力を発揮できるよう、各国の街並みまで再現した驚異の島だった。
すでに到着していた他国代表の練習風景を見て、世界のレベルに驚愕する円堂たち。合宿所に到着するやいなや練習を始めようと張り切るが、そこには円堂宛の手紙が置かれていた。指定されたビーチにたどり着いた円堂の目の前には、留学したはずの夏未の姿があった……。

各地の予選を勝ち抜いた10チームがそろい、ついに始まったフットボールフロンティア・インターナショナル世界大会。決勝ラウンドに進むためには、総当たり戦で上位２位に食い込まなくてはならない。イナズマジャパン初戦の相手は強豪・イギリスのナイツオブクィーン。どうせやるなら強い相手と意気あがる彼らの元に、イギリスチームから親睦会の招待状が届く。
一方、赤い帽子の男の言葉が気になっていた円堂は、知り合ったばかりのイタリア代表・フィディオと練習していた。そこにアルゼンチンのテレス、アメリカのディランとマークが現れ、誰が最初にゴールを決められるか、勝負することに。各チームのエースが見せるテクニックと身体能力の高さに、円堂はただ驚かされるばかりで……。

ナイツオブクィーンとの親睦会で世界のレベルを思い知らされるとともに、「自分のサッカー」という言葉の意味をつかんだ円堂。世界の大舞台で自分たちの力が試される期待と不安に、イナズマジャパンの面々はいてもたってもいられない。試合の行われるウミヘビスタジアムに向かった彼らを待ちかまえていたのは、スタンドを埋め尽くすナイツオブクィーンのサポーターと、余裕たっぷりの表情のエドガーたち。負けられない気持ちで試合に臨むも、まるで動きを読まれているかのようにパスをカットされ、なかなか思い通りの攻撃をさせてもらえない。そしてついに、親睦会で円堂が防ぎきれなかったエドガーの必殺技、エクスカリバーがゴールに向けて放たれる……。

ナイツオブクィーンの必殺タクティクス「アブソリュートナイツ」を打ち破ったものの、ゴール前から放たれた最強のエクスカリバーの威力に、壁山が倒れてしまう。何度もやられたら悔しいから、という壁山の言葉を受けてフィールドに立ったのは染岡。自分たちも仲間の想いを背負って戦っている。激しい競り合いと読み合いの末、奪い取ったボールは染岡に繋がれ、新必殺技、「ドラゴンスレイヤー」がゴールに突き刺さる。同点となった局面で、ナイツオブクィーンは即座にメンバーチェンジ。中央に集中した新たな必殺タクティクス「無敵の槍」でイナズマジャパンを切り崩し、エドガーの必殺技、パラディンストライクでゴールを奪い取る。前半を終えた円堂の前に、再び赤い帽子の男が現れ･･････。

新必殺技「イジゲン・ザ・ハンド」で初戦のナイツオブクィーンを破ったイナズマジャパン。次の対戦相手は、鉄壁の守りを誇るアルゼンチン代表ジ・エンパイア。その対策を練る前に、１日の休息が与えられた円堂たちは、思い思いにライオコット島を楽しむ。そんな中、立向居はひとり練習に打ち込んでいた。新たな必殺技をみずから編み出した円堂の姿に、自分も円堂の真似ではない、自分だけの必殺技を作りださなくてはイナズマジャパンのゴールが守れないと感じていたのだ。翌日の練習後も、ひとり特訓を続ける立向居。その姿を見た春奈と壁山たち１年生ディフェンダーは、一緒に立向居の必殺技を編み出そうと、みんなで特訓を始めることに。1年生だけの秘密の朝練の中、立向居は･･････。

鬼道と佐久間は、不動がある人物と会っている姿を見かける。背の高い金髪のその人物は、帝国学園の元総帥、影山によく似ていた。誰と会っていたのかと問い詰める鬼道に、お前たちには関係のないことだ、とはぐらかす不動。相手は本当に影山なのか、不動は彼と手を組むつもりなのか。帝国学園時代の影山を、そして彼のゆがんだサッカーへの想いを知る鬼道は、真偽を確かめるべく、佐久間とともに街中を探し回る。過去の戦いのように、影山がフットボールフロンティア・インターナショナルにかかわっているのなら、円堂たちに危険が及ぶかもしれない……。一方、壁山たち１年生と必殺技の特訓に全力を注いでいた立向居は、その手がかりをつかみかけていた。

それぞれに影山への手掛かりを得て、彼のもとへ向かう鬼道、佐久間、不動。練習に集中できない鬼道を心配していた円堂は、バスに乗り込む彼らを見て後を追う。鬼道の口からライオコット島に影山がいることを聞いた円堂は、影山の野望を止めるべく、鬼道たちとともにイタリアエリアへと向かう。一方、イタリア代表オルフェウスのもとに、金髪の男が姿を現す。ミスターＫと名乗るその男は、新監督として、オルフェウスのメンバーを代表から外し、自分が率いるチームＫをイタリア代表として大会に出場させると宣言。納得のいかないフィディオたちに、ミスターＫは試合を行い、勝った方を代表チームとするチャンスを与える。しかし、オルフェウスの面々は事故に巻き込まれ、次々とケガをしてしまう……。

影山とミスターＫの関係を疑う鬼道。円堂たちは、ケガでメンバーの足りなくなったオルフェウスを助け、代表決定戦に出ることを決意する。日本人の力を借りるわけにはいかないと一度は断られたものの、世界の舞台で強いライバルたちと戦いたいという円堂のアツい想いを受けて、オルフェウスの面々も協力を受け入れる。ついに始まるイタリア代表決定戦。円堂たちの前には鬼道そっくりの選手、チームＫの司令塔、デモーニオ・ストラーダが立ちふさがる。姿だけでなく、そのプレイスタイルまでが鬼道そっくりなデモーニオ。さらに、チームＫは帝国学園そのものの動きを見せる。そのプレイに動揺してしまった鬼道は、自分が影山から逃れられないのではないかと思い始め……。

デモーニオの必殺技「皇帝ペンギンＸ」にゴールを奪われ、前半を１対０で折り返したオルフェウス。「皇帝ペンギン１号」をしのぐ必殺技を持つ自分こそが究極だというデモーニオを前に、鬼道の動きは精彩を欠き、代わって指示を出す不動には周りがついてこない。さらにはチームのエース、フィディオを抜いたデモーニオから、再び皇帝ペンギンＸが放たれる。「怒りの鉄槌」を破られた円堂は、「真・熱血パンチ」で辛うじてシュートを防ぐものの満身創痍。それでもみずからドリブルでチームKのゴールへと攻め入る円堂の姿に、鬼道、佐久間、そしてフィディオが息を吹き返す。不動や他のチームメイトとも連携がかみ合いはじめ、ついに同点に追いついたオルフェウスは……。

鬼道と不動が秘密裏に特訓していた連携必殺技に、佐久間が加わった「皇帝ペンギン３号」でイタリア代表の座を勝ち取ったオルフェウス。しかし、影山の企みにより、イナズマジャパンとジ・エンパイアとの対戦が１日繰り上げられていた。試合会場へと急ぐ円堂たち。さらに同じ頃、久遠監督と響木も大会本部に呼び出しを受けて、足止めを受けていた。キャプテンである円堂と司令塔の鬼道、さらに監督を欠いたまま、イナズマジャパンは試合開始を迎えることに。不安を抱えたイレブンに、豪炎寺が、綱海が、風丸が檄を飛ばす。しかし、これまで失点０という鉄壁のディフェンスを誇るジ・エンパイアに果敢に攻撃を繰り返すが、ことごとく跳ね返され……。

相手ディフェンスの前に攻撃のペースは握れず、防戦一方のイナズマジャパン。ジ・エンパイアの怒濤の攻撃に「ムゲン・ザ・ハンド」を破られた立向居は、未完成の必殺技「魔王・ザ・ハンド」でシュートを防ごうとするも、成功しない。攻撃の糸口をつかめないまま、要である風丸が負傷で交代。追加点を入れられそうになったまさにその時、飛鷹の言葉によって覚悟を決めた立向居が、ついに魔王・ザ・ハンドを完成させ、ジ・エンパイアの必殺シュートを受け止める。その様子をテレビを通じて見ていた円堂たちは、これなら後半も戦い抜けると喜ぶが、大会本部にいる久遠監督の表情は厳しいままだった。そして後半戦。ジ・エンパイアの必殺タクティクス、「アンデスの蟻地獄」が発動する……。

激闘を繰り広げた、ジ・エンパイアとの試合で、立向居の魔王・ザ・ハンド、そして、豪炎寺、ヒロト、虎丸のグランドファイアという新必殺技、また、なによりもチームとしての一体感と自信を付けたイナズマジャパン。予選リーグを突破するには、もう１敗もできない状況ではあったが、ケガから復帰した吹雪が加わって、さらに意気をあげていた。一方、オルフェウスはイギリス代表ナイツオブクィーンとの対戦を迎えていた。ミスターＫの監督就任にいまだ納得できないオルフェウスのメンバーは、彼の指示は必要ないと突き放すが、必殺タクティクス「無敵の槍」を前に反撃の糸口が見えない。しかし後半、ミスターＫによるフォーメーション変更が功を奏し、試合の流れが変わる。

次の対戦相手となるアメリカ代表ユニコーン。かつてのチームメイトである一之瀬と土門が所属するこのチームとの戦いを前に、イナズマジャパンの面々はテレビでふたりの活躍を目の当たりにする。レベルアップしたふたりの活躍に喜びながらも、一之瀬の様子に違和感を覚える円堂。一方、一之瀬に呼び出され、大会後にプロユースに入ると告げられた秋も、彼の態度に違和感を感じていた。ひとり、アメリカチームの宿舎を訪れた彼女は、土門に一之瀬の不在を告げられる。押し寄せる不安から、土門を問い詰める秋。しかし土門は、目をそらして、何も変わりはないと答えるだけだった。実は、一之瀬は重大な秘密を抱えており、土門もそれを誰にも言えずにいて……。